Le Fonds est un établissement public placé sous la tutelle de l'État (Fonction Publique, Intérieur, Santé, Budget). Sa gestion est confiée à la Caisse des Dépôts. Les grandes orientations, particulièrement celles relatives à l'utilisation des crédits du Fonds, sont définies par un Comité National, organe délibérant du Fonds qui dispose également de 26 comités régionaux pour une action locale de proximité.
Tous les comités sont « tripartites » : employeurs des trois fonctions publiques, organisations syndicales et associations de personnes handicapées.